Filogenia molecular de serpentes neotropicais do grupo Bothrops atrox (Linnaeus, 1758) (Viperidae: Crotalinae)

Abstract

O grupo Bothrops atrox corresponde a um conjunto de serpentes peçonhentas amplamente distribuídas na região neotropical e que apresenta um complexo padrão de variação morfológica interespecífico e intraespecífico. Atualmente seus principais representantes são: B. atrox Linnaeu, 1758 (região norte da América do sul, Amazônia); B. leucurus Wagler, 1824 (costa leste do Brasil); B. moojeni Hoge, 1966 (predominante Cerrado); B. marajoensis Hoge, 1966 (Ilha de Marajó); B. asper Garman, 1883 (América Central e noroeste da América do Sul); B. isabelae Sandner Montilla, 1979 (Venezuela); B. colombienses Hallowell, 1845 (noroeste da América do Sul); e exemplares insulares do Caribe com a B. caribbaeus Garman, 1887 (Ilha de Santa Lúcia) e B. lanceolatus Bonnaterre, 1790 (Ilha de Martinica). Estudos filogenéticos corroboram com a monofiletismo das espécies do grupo B. atrox. Contudo, a dificuldade de caracterização morfológica das espécies deste grupo impulsiona várias discussões entre pesquisadores sobre a validade do status taxonômico de alguns seus representantes e seus reais limites geográficos. O presente trabalho tem como objetivos: avaliar o status taxonômico das espécies integrantes do grupo B. atrox, descrever a distribuição geográfica de suas principais linhagens mitocondriais e levantar hipóteses sobre os processos históricos responsáveis pela atual distribuição das linhagens. Para isso, foram feitas reconstruções filogenéticas utilizando sequências de DNA mitocondrial dos genes citocromo b e NADH desidrogenase subunidade 4. As análises filogenéticas foram realizadas pelos métodos de máxima verossimilhança e inferência bayesiana. O tempo de divergência das linhagens foi estimado assumindo a hipótese do relógio molecular e os mapas de distribuição geográfica foram confeccionados a partir dos pontos de coleta georeferenciados. Nós identificamos sete linhagens mitocondriais principais, sendo algumas delas incongruentes com as atuais definições taxonômicas. Destacamos que as espécies do grupo B. atrox necessitam de uma revisão taxonômica, uma vez que as linhagens mitocondriais não correspondem as espécies taxonomicamente reconhecidas. As linhagens da América Central e noroeste da América do Sul apresentam limites territoriais bem definidos, assim como as insulares. Quanto as demais linhagens da América do Sul, predominantemente apresentam ampla sobreposição geográfica. O soerguimento dos Andes e as transgressões marinhas ao norte da América do Sul no final do Mioceno podem ter contribuído para a diversificação inicial do grupo B. atrox. Ainda durante o final do mioceno, o fluxo de água doce dos Andes e outras áreas adjacentes poderiam ter influenciado a diversificação das linhagens sul americanas. A colonização das ilhas do Caribe teria ocorrido por meio da água, por uma linhagem independente das demais continentais, no início do Plioceno. Outras rotas de dispersão também foram inferidas como uma transamazônica por meio de um corredor andino, e uma possível conexão entre a Amazônia e Mata Atlântica ao sul, por meio da bacia do Paraná durante o Pleistoceno. Por fim, também ressaltamos que a identificação das linhagens do grupo B. atrox e seus respectivos limites geográficos podem subsidiar de forma mais eficiente a bioprospecção de veneno destas serpentes. ______________________________________________________________________________ ABSTRACT

The Bothrops atrox group corresponds to a set of venomous snakes widely distributed in the Neotropics and has a complex pattern of interspecific and intraspecific morphological variation. Currently its main representatives are: B. atrox Linnaeu, 1758 (northern South America, Amazon); B. leucurus Wagler, 1824 (east coast of Brazil); B. moojeni Hoge, 1966 (predominant Cerrado); B. marajoensis Hoge, 1966 (Marajo Island); B. asper Garman, 1883 (Central America and northwestern South America); B. isabelae Sandner Montilla, 1979 (Venezuela); B. colombienses Hallowell, 1845 (northwestern South America), and copies of the insular Caribbean with B. caribbaeus Garman, 1887 (Island of Saint Lucia) and B. lanceolatus Bonnaterre, 1790 (Isle of Martinique). Phylogenetic studies corroborate the monophyly of species in group B. atrox. However, the difficulty of morphological characterization of species drives several discussions among researchers on the validity of the taxonomic status of their some representatives and their actual geographical boundaries. The present study aims to: assess the taxonomic status of members of the species group B. atrox, describe the geographical distribution of its major mitochondrial lineages, and make inferences about the historical processes responsible for the current distribution of lineages. For this we use mitochondrial sequences from the citochromo b and NADH dehydrogenase subunit 4 genes. Phylogenetic analyzes were performed by the methods of maximum likelihood and Bayesian inference. The divergence time of the lineages was estimated assuming molecular clock hypothesis and the geographic distribution maps were made from the georeferenced collection points. Through our results identified seven mitochondrial lineages, some of which are incongruent with current taxonomic definitions. We emphasize that the species of group B. atrox, require a taxonomic review, since mitochondrial strains do not match the taxonomic species recognized The lineages of Central America and northwestern South America have well-defined boundaries, as well as islanders. As for the other strains from South America, predominantly exhibit wide geographical overlap. The uplift of the Andes and marine transgressions north of South America in the late Miocene, may have contributed to the initial diversification of the group B. atrox. Even during the late Miocene, the freshwater flow from the Andes and other surrounding areas could have influenced the diversification of South American strains. The colonization of the Caribbean islands have occurred through the water by an independent lineage of continental too, in the early Pliocene. Other dispersal routes were also inferred as a Trans-Amazon through an Andean corridor and a possible connection between the Amazon and Atlantic Forest to the south, through the Paraná basin during the Pleistocene. Finally, we emphasize that the identification of strains of group B. atrox and their geographical boundaries, can support more efficiently the bioprospecting venom of these snakes.